CREST新文 | 麻省大学邢宝山与山农王金花团队：农业土壤中的抗生素抗性——来源、迁移、机制和衰减策略

导 读

美国麻省大学阿默斯特分校邢宝山教授与山东农业大学王金花团队在Critical Reviews in Environmental Science and Technology（CREST，《环境科技评论》）期刊发表题为“农业土壤中的抗生素抗性——来源、迁移、机制和衰减策略（Antibiotic resistance in agricultural soils: Source, fate, mechanism and attenuation strategy；DOI:10.1080/10643389.2020.1835438, Published online: 04 Nov 2020）”的重磅综述。

近年来，抗生素抗性基因（Antibiotic resistance genes, ARGs）作为一种新型环境污染物已引起各国学者广泛关注。由于ARGs可借助可移动遗传元件在环境中进行传播与扩散，农业土壤中的抗生素抗性问题已成为全世界面临的重大环境与健康挑战。研究表明，农业土壤是威胁人类健康的ARGs的重要来源，土壤中的ARGs及其宿主可进入植物并通过食物链增加人类获得耐药性的风险。为了最大限度地降低环境中抗生素耐药性风险，亟需了解农业土壤中抗生素和ARGs的来源、迁移及传播机制，并开发有效的技术以最大限度地减少其负面影响。在这篇综述中，我们回顾了不同农业措施下土壤中抗生素抗性的发生，讨论了来自不同界面的抗生素耐药性的迁移特征及相关机制，并提出了缓解土壤中抗生素抗性的策略。

图1 图文摘要

主要内容

农业土壤中抗生素抗性的发生：研究表明动物粪便、污泥作为肥料，以及再生废水灌溉均可能会促进ARGs在农业土壤中的富集和传播。动物养殖业中大量使用抗菌剂使动物粪便携带多种含ARGs的耐药菌，ARGs随动物粪便施用被引入土壤；污泥作为废水处理厂的副产品不仅携带抗生素残留物，还含有携带ARGs的耐药菌，随后通过污泥的土地利用将ARGs转移到土壤中；废水处理厂可能无法完全去除水体中的抗生素、耐药菌和ARGs，在农业中使用经处理的废水或再生水可能导致农业生态系统持续暴露于抗生素、耐药菌及ARGs。在以上途径中，抗生素为ARB（抗生素抗性细菌）的繁殖提供了选择性优势，而ARGs可以通过水平基因转移（Horizontal gene transfer，HGT）在微生物种群中传播，因此了解土壤环境中细菌之间ARGs的捕获和传播机制也很重要。

农业土壤中抗生素抗性的迁移和传播机制：（1）农业土壤中抗生素抗性的选择压力、分布和多样性受环境因素影响。研究表明淤泥、粘土、有机质和pH值等土壤特征影响抗生素的归宿，并与耐药菌及ARGs的相对丰度相关。除了抗生素使用所施加的选择压力外，土壤中的其他污染物如重金属及有机污染物（多环芳烃（PAHs）、多氯联苯（PCBs）和杀虫剂等）也可能有助于抗生素耐药性的选择和传播。以重金属为例，重金属进入土壤后将被吸附或螯合，其对微生物的选择压力主要归因于土壤中生物有效性的重金属，而中等水平的有效性重金属可能通过改变细菌群落或增强HGT诱导ARGs（图2）。（2）在根际土壤中富集抗生素、耐药菌和ARGs可能会将土壤微生物群的抗性传播到植物微生物群，这是抗生素抗性向人类传播的重要载体。土壤抗性体可作为植物地上部分的储存库，土壤微生物成分的变化可影响植物相关微生物群，并最终决定叶际ARGs的组成。（3）土壤中抗生素、耐药菌和ARGs的富集也可能会增加人类和牲畜食物链中存在的细菌耐药性，即从土壤到食物再到人类共生细菌和致病细菌。总之，耐药菌中的ARGs可能主要通过HGT在不同菌群之间传播，并且可能由于增殖或连续基因转移而随时间增加。

图2土壤重金属污染诱导ARGs丰度的潜在机制

减轻土壤中抗生素抗性的策略：（1）抗性来源控制。研究表明好氧堆肥、厌氧消化和好氧消化方法来处理粪便、污泥或废水，可减少或切断抗生素和ARGs进入农业土壤等环境的来源。堆肥可通过过程优化（主要是pH、电导率、温度、添加剂和C/N比）以及改变过程中一些潜在宿主细菌的数量以减少ARGs；厌氧消化则可采用含碳材料，如生物炭、活性炭和煤气化炉渣作为添加剂以去除ARGs；此外，污泥生物干燥、将堆肥猪粪转化为生物炭等其它方法也可达到消减ARGs的目的。（2）污染土壤修复。除进行来源控制外，也需要采取一些抗性削减的修复措施包括物理、化学方法及使用生物防治和电动技术对土壤中的ARGs进行控制或消减。如使用生物炭改良土壤消减ARGs、利用纳米材料控制ARGs、通过强化微生物降解能力加速抗生素降解和土壤中ARGs的转化等，而噬菌体疗法提供了一种抑制土壤或土壤-植物系统中ARB/ARGs活性的新方法。总之，无论是物理和化学方法还是生物防治策略，ARGs水平的降低部分归因于HGT减弱、共同选择压力降低和细菌群落的改变（图3）。

图3 不同修复剂降低土壤中ARGs丰度的潜在机制

总结与展望

抗生素是一类极其重要的药物，是控制人类和动物细菌感染战略的关键组成部分。然而，抗生素的使用量不断增加，甚至抗生素滥用，造成多种环境中出现抗生素耐药性问题。通过施用肥料、污水污泥和废水的农用，使抗生素、ARB和ARGs不断被引入土壤，导致农业土壤中的抗生素抗性问题严重。因此，开发经济有效的技术等干预措施以减轻环境抗生素抗性至关重要。本综述在对农业土壤中抗生素耐药性进行全面梳理的基础上对未来的研究提出以下建议：（1）来源：应建立系统的监测网络持续衡量不同来源抗生素的使用情况和相对贡献；鼓励通过管理技术和农业实践以从源头上减少抗生素耐药性。（2）机制：理解ARGs的捕获和传播机制；揭示环境来源的抗生素耐药菌定殖和感染之间的主要机制。（3）风险评估：根据能够在人体内定殖和增殖的ARB或ARG来评估抗生素抗性从环境传播给人类的风险；通过建立不同的方法（例如数学模型）来评估与环境中抗生素耐药菌相关的风险。（4）修复技术：应采用创新的修复技术，并与农业管理措施相结合。

作者简介

第一作者：

王金花，博士，教授，博士生导师，泰山学者青年专家，山东省杰出青年基金获得者，山东农业大学“1512”第一层次。2007年获上海交通大学博士学位。针对土壤修复中的关键科学问题展开基础性研究，以环境土壤科学为依托，探讨影响污染物在土壤环境中的迁移和风险，特别是新型污染物的污染特征，提出生物与物理方法耦合的联合修复新思路。先后到美国加州大学、佛罗里达大学、麻省大学、奥本大学等国际知名大学进行访学进修。相继主持国家和省部级科研项目20多项，已经发表科研论文100多篇。中国土壤学会土壤环境专业委员会委员，山东省环境学会理事。

通讯作者：

邢宝山，博士，教授，博士生导师，麻省大学阿默斯特分校环境与土壤化学终身教授，麻省大学校外硕士土壤科学主任、环境科学联合主任，同时为SSSA 和ASA会会员，Environmental Pollution和Biochar杂志副主编。目前的研究包括环境影响、工程纳米材料的应用、环境界面过程、有机物（包括生物炭）的表征和应用、食品安全。已发表460余篇期刊论文，其中ES&T发表120余篇；论文被引39700次，高引指数99，环境科学与生态领域他引排名前0.1%，自2014年以来每年被列为“被引用次数最多的科学家”之一。已获多个高影响力荣誉，被Clarivate Analytics评为“我们这个时代最优秀、最杰出的科学家”（海外），获Marion L. and Chrysie M. Jackson土壤科学奖，麻省大学科学研究与技术创新突出成就奖、环境质量研究奖以及Spotlight Scholar等。

|供稿：王金花

|编排：代子雯、曾镜羽

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